Brasília, v. 19, n. 1, p. 38-52, 2024

https://doi.org/10.33240/rba.v19i1.51711

Como citar: AZEVEDO, Fábio et al. Diversidade de formigas epígeas em cultivo orgânico e convencional de Citrus sinensis na região noroeste do Paraná, Brasil. Revista Brasileira de Agroecologia, v. 19, n. 1, p. 38-52, 2024.  

Artigo

Diversidade de formigas epígeas em cultivo orgânico e convencional de Citrus sinensis na região noroeste do Paraná, Brasil

Diversity of epigeal ants in organic and conventional cultivation of Citrus sinensis in southern Brazil

Fábio de Azevedo¹, Daiane dos Santos de Freitas2, Wingly Santos Beltrame3, Rodrigo dos Santos Machado Feitosa4

1Docente da Universidade Estadual do Paraná. Doutor em Ciências pela Universidade Estadual de Maringá. Paranavaí, PR, Brasil. Orcid: 0000-0001-8257-7011. azevedofabiode@gmail.com

2Licenciada em Ciências Biológicas pela Universidade Estadual do Paraná. Paranavaí, PR, Brasil. Orcid: 0009-0009-4624-0484. ninaehaji@hotmail.com

3Mestre em Biotecnologia Ambiental pela Universidade Estadual de Maringá. Maringá, PR, Brasil, Orcid: 0000-0002-0196-0623. winglysantosbeltrame@gmail.com

4Docente no Programa Institucional de Internacionalização CAPES-PRInt/UFPR, da Universidade Federal do Paraná. Doutorado em Entomologia pela Universidade Faculdade de Filosofia Ciências e Letras da Universidade de São Paulo. Curitiba, Paraná, Brasil. Orcid: 0000-0001-9042-0129. rsmfeitosa@gmail.com

Recebido em 29 set 2023. Aceito em 29 nov 2023

RESUMO

As formigas são um grupo chave na fisiologia dos pomares cítricos, pois podem beneficiá-los atacando herbívoros, ou prejudicá-los, protegendo os sugadores de seiva. Assim, objetivou-se comparar a estrutura das assembleias de formigas de dois pomares cítricos (convencional e orgânico), através da abundância, riqueza, diversidade e composição de espécies, amostradas, por armadilhas de queda, em Paranavaí/PR. O cultivo orgânico comportou três vezes mais espécies exclusivas, e o dobro de espécies caçadoras especialistas, que o convencional. Deduz-se que os pesticidas agem tornando indisponíveis as presas das caçadoras especialistas, de modo que a composição de espécies pode ser mais importante para a compreensão da estrutura dos pomares cítricos do que a diversidade, a riqueza e a abundância, em estudos com pesticidas, em ambientes tropicais. Infere-se que as culturas orgânicas têm maior capacidade de manter a diversidade local do que as culturas convencionais.

Palavras-chave: Ecologia; Estrutura; Abundância; Riqueza.

ABSTRACT

Ants are a key group in the physiology of citrus groves, as they can benefit them by attacking herbivores, or harm them, by protecting sap-suckers. Thus, the objective was to compare the structure of ant assemblages from two citrus orchards (conventional and organic), through abundance, richness, diversity and composition of species, sampled by pitfall traps, in Paranavaí/PR. Organic cultivation contained three times more exclusive species and twice as many specialist hunting species than conventional cultivation. It is deduced that pesticides act by making the prey of specialist hunters unavailable, so that species composition may be more important for understanding the structure of citrus groves than diversity, richness and abundance in studies with pesticides in tropical environments. It is inferred that organic crops have a greater capacity to maintain local diversity than conventional crops.

KEYWORDS: Ecology; Structure; Abundance; Richness.

INTRODUÇÃO       

O Brasil tem se destacado como um dos maiores produtores mundiais de frutas cítricas, com produção de 46 milhões de toneladas de laranja, 31,9 milhões de tangerinas e 8,3 milhões de limão e lima na safra 2019/20 (Vidal, 2021). Este mercado tem se tornado cada vez mais exigente quanto à qualidade dos frutos, sendo que um importante requisito de qualidade é a presença mínima de resíduos de pesticidas (Raza et al., 2017). Ressalta-se ainda, que o uso de agrotóxicos, a curto prazo, causa problemas ambientais e à saúde humana e, a longo prazo, causa a resistência de organismos praga e o aumento da probabilidade de ocorrência de ressurgimento, potencializado pela morte dos seus controladores naturais (Hardin et al., 1995; Kumar e Kumar, 2019).

O controle comportamental, biológico e os diferentes tipos de manejo das culturas, como o cultivo orgânico, têm surgido como alternativas ao uso de pesticidas (Parra, 2014; Raza et al., 2017). Nesse sentido, tem havido um esforço para se avaliar o papel da biodiversidade na regulação das funções dos agrossistemas em diferentes cultivos, em especial a diversidade de formigas (Santos et al., 2017; Estrada, et al., 2019; Cota e Bento, 2023).

As formigas evidenciam-se como um dos principais componentes da fauna de pomares de citros por seu elevado número de indivíduos e de espécies presentes nestes ambientes (Fowler et al., 1991). Além disso, as formigas podem beneficiar as plantas de citros atacando herbívoros, ou prejudicá-las, protegendo os sugadores de seiva (Dao et al., 2014; Diamé et al., 2018).

Pesquisas ecológicas com formigas apresentam vantagens pela ampla distribuição geográfica que apresentam e pela elevada abundância e riqueza de espécies, uma vez que são relativamente fáceis de identificar, possuem baixa mobilidade da colônia e relativa facilidade de coleta (Schultheiss et al., 2002; Wilson e Hölldobler, 2005). Assim, são adequadas para estudos sobre padrões estruturais e temporais e processos dentro das comunidades.

Nesta pesquisa objetivou-se avaliar e comparar a diversidade, a riqueza, a abundância e a composição de espécies de formigas entre as assembleias de dois diferentes cultivos de citros (Citrus sinensis L. Osbeck), um convencional e outro orgânico, na área de proteção ambiental do Ribeirão Araras, em Paranavaí, noroeste do Estado do Paraná.

Com base nos supostos efeitos negativos para a manutenção da biodiversidade em áreas expostas a pesticidas, sugere-se que haja menor riqueza, diversidade e abundância de formigas no cultivo convencional que no orgânico, sendo que neste, deveria haver maior proporção de espécies caçadoras especialistas. Ainda, admitindo que poucas espécies se sobressaiam no cultivo convencional, supomos que haja nele, maior dominância que no orgânico.

METODOLOGIA

Mensalmente, de novembro de 2013 a outubro de 2014, foram instaladas armadilhas de queda, sem iscas, em duas áreas de cultivo de citros (C. sinensis), uma orgânica (23°1'15.708"S, 52°30'52.452"W) e outra convencional (23°1'25.212"S,  52°30'56.340"W) afastadas uma da outra em cerca de 20 metros e separadas por um quebra vento de grevíleas (Grevillea sp.), na área de proteção ambiental (APA) do Ribeirão Araras, em Paranavaí/PR.

Segundo os agricultores, no cultivo orgânico (Org) não eram utilizados herbicidas nem fertilizantes químicos. O controle de pragas era realizado somente por calda sulfocáustica e óleo mineral, a fertilização era feita com Biofertilizante foliar Microgeo® e minerais (pó de rocha, zinco, manganês e boro), uma a duas vezes ao ano (verão e inverno) e o desbaste herbáceo era realizado por roçadeira.

No cultivo convencional (Conv) eram empregados fertilizantes e pesticidas químicos: Malationa (inseticida contra formigas, moscas da fruta e outros), com aplicação de maio a dezembro; Talstar®: Bifentrina (acaricida e inseticida, contra lagartas percevejos,  etc.), com aplicação durante o ano, conforme incidência no pomar, constatada pelo inspetor de pragas; Abamectina (acaricida, inseticida e nematicida), aplicação durante o ano, conforme inspeção; Envidor®: espirodiclofeno (acaricida), com aplicação uma vez, no início do ano; herbicida Roundup®: Glifosato, com aplicação conforme necessidade. A altura da vegetação era controlada por roçadeira.

O estrato herbáceo do Org foi representado por poucas espécies vegetais: Urochloa eminii (braquiária), Panicum maximum (colonião) e Paspalum notatum (grama mato-grosso), esparsamente distribuídas, com predomínio de grama e braquiária. Em alguns quadrantes, o aspecto do solo era mais seco que no Conv.

A vegetação herbácea do Conv apresentou-se mais densamente distribuída que no Org e representada por um maior número de espécies vegetais: Urochloa eminii (braquiária), Panicum maximum (colonião), Paspalum notatum (grama mato-grosso), Bidens pilosa (picão-preto), Cynodon dactylon (capim corda), Solanum viarum (joá-bravo), Sida sp., Richardia brasiliensis e Setaria sp. (Capim-rabo-de-raposa). Além disso, havia um pequeno remanescente florestal (190 x 110m) a cerca de 10 a 20 m de distância dos últimos quadrantes amostrais do Conv.

A área amostral de cada ambiente foi dividida em três parcelas lineares, cada uma subdividida em seis quadrantes, com 1800 m2 cada e total de 3,6 ha aproximados (Figura 1). A cada mês, sortearam-se três quadrantes, um em cada parcela de cada área amostral (orgânico e convencional), sendo instaladas 10 armadilhas de queda por quadrante de cada parcela, totalizando 60 amostras/mês nos dois ambientes (Figura 1).

Figura 1. Áreas de cultivo de citros dentro da APA do Ribeirão Araras, Paranavaí/PR. Os retângulos brancos delimitam as áreas amostrais em cada ambiente (cultivo orgânico: superior e convencional: inferior). A sequência 3, 2 e 1 representa as linhas dos quadrantes de 1 a 6 (retângulos internos). Os pontos dentro dos retângulos internos representam locais hipotéticos de instalação das armadilhas de queda (não mostrado no retângulo inferior). “R” = remanescente florestal (Fonte: modificado do Google Maps, 2013).

As armadilhas consistiram de um pote plástico (500 ml), com abertura de 7 cm de diâmetro, enterrados de forma que a sua borda superior estivesse ao nível do solo, preenchidos com cerca de 150 ml de água e com cinco a oito gotas de detergente, para quebrar tensão superficial da água, fazendo as formigas submergirem, impedindo sua fuga (Bestelmeyer et al., 2000). Elas foram instaladas entre às 08h e às 12h e tiveram funcionalidade de 30h.

As formigas foram identificadas, até gênero, utilizando-se uma chave de identificação (Baccaro et al., 2015) e, na sequência, foram separadas em morfoespécies. As identificações foram confirmadas e as espécies nomeadas com base em comparações com exemplares identificados do acervo de formigas da Coleção Entomológica Padre Jesus Santiago Moure (DZUP), no Laboratório de Sistemática e Biologia de Formigas da Universidade Federal do Paraná – Feitosa Lab. O material testemunho (indivíduos usados nas identificações específicas) foi depositado na DZUP e no Laboratório de Biologia da Unespar de Paranavaí.

As 10 amostras de cada quadrante foram integralizadas e analisadas como uma amostra individual, perfazendo 36 amostras por ambiente, a partir das quais foram avaliadas composição, abundância, riqueza e diversidade de espécies. A riqueza de espécies também foi estimada pelo Bootstrap, através do programa EstimateS (Colwell, 2006).

A composição de espécies e de abundância entre os dois ambientes foi representada através do índice de Sorensen e Sorensen quantitativo (CN). O programa Past (Hammer et al., 2001) foi usado para calcular o teste t para a riqueza de espécies e para calcular os índices de Margalef, Simpson (1-D); Uniformidade: E1/D = (1/D)/S (Magurran, 2013), Shannon-Wiener (H’).

A constância das espécies foi calculada por meio da fórmula C = 100P/N (Bodenheimer, 1955) e representada por c = constante, quando presente em mais do que 50% das coletas; s = acessória, quando presente entre 25 a 50%; e a = acidental, quando presente em menos que 25% das coletas.

Os testes t e de Wilcoxon avaliaram, respectivamente, os valores de abundância mês a mês e par a par de formigas entre os diferentes tipos de cultivo.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Totalizou-se 31.072 indivíduos, identificados em 54 espécies/morfoespécies de formigas no cultivo de citros da APA do Ribeirão Araras, em Paranavaí/PR. No cultivo orgânico (Org) foram identificados 21.106 indivíduos de 48 espécies, pertencentes a seis subfamílias: 34 espécies/morfoespécies de Myrmicinae com 19 gêneros, cinco de Formicinae com três gêneros, quatro Dolichoderinae com três gêneros, duas Ponerinae com dois gêneros, duas Ectatomminae com um gênero e uma Amblyoponinae. No cultivo convencional (Conv) registraram-se 9.966 indivíduos de 39 espécies, pertencentes a quatro subfamílias: 27 Myrmicinae com 14 gêneros, cinco Formicinae com três gêneros, quatro Dolichoderinae com três gêneros, duas Ponerinae com dois gêneros e uma Ectatomminae (Tabela 1).

Tabela 1. Abundância (Abund: número de indivíduos), frequência (Freq: %) e constância (Cons) de formigas capturadas por armadilhas de queda, em áreas de cultivo orgânico e convencional de citros, na APA do Ribeirão Araras, Paranavaí/PR, entre novembro de 2013 a outubro de 2014.

c = constante, presente em mais do que 50% das coletas; s = acessória, presente entre 25 a 50%; e a = acidental, presente em menos que 25%.

*Espécies exóticas; †Espécies caçadoras/especialistas (Silvestre et al., 2003).

A composição de espécies apresentou uma diferença expressiva entre os diferentes cultivos (Sorensen: 0,61), com 39% das espécies em mudança, em algum momento. No Org ocorreram nove espécies de formigas especialistas caçadoras (18% do total), quase o dobro do observado no Conv, 10% do total (Tabela 1).

Pheidole foi o gênero mais especioso (10 espécies), seguido de Solenopsis (quatro espécies), tanto no cômputo geral, como no Org ou no Conv, separadamente. Entre as espécies classificadas como exóticas, registraram-se Cardiocondyla emeryi no Org e no Conv, e Monomorium floricola no Conv (Tabela 1).

A ocorrência de Myrmicinae e Pheidole como subfamília e gênero mais especiosos pode ser uma consequência do teorema do limite central (Zar, 1999), uma vez que as assembleias se caracterizaram pelo modelo lognormal. Uma assembleia descrita por esse modelo reflete uma tendência de ser governada por um grande número de fatores ecológicos independentes, determinados ao acaso (Ludwig e Reynolds, 1988; Krebs, 1989). Assim, espera-se que haja maior participação de Myrmicinae e Pheidole nessas assembleias por serem as mais especiosas dentre as subfamílias e gêneros de formigas, tanto em termos regionais como globais (Wilson e Hölldobler, 2005).

Nesse sentido, também deveria se esperar que ocorresse um grande número de espécies de Camponotus, outro gênero hiperdiverso de formiga e que, frequentemente, é representado por muitas espécies em trabalhos ecológicos com formigas, bem como nos citros (Wilson, 2003; Rodrigues e Cassino, 2011; Feitosa et al., 2022). Supostamente, em pomares de citros, Pheidole interfere na riqueza e na abundância de Camponotus, tida como grupo comportamentalmente submisso de formiga (Andersen, 2000). Isso pode ser evidenciado por trabalhos que observaram a supressão de Camponotus quando Pheidole é dominante e pela relação negativa que há entre Pheidole e Formicinae (Fowler, 1993; Cerda´, 2009). Outra evidência é a coocorrência dessas espécies quando Pheidole não é dominante (Rodrigues e Cassino, 2011; Golias et al., 2018).

O valor de riqueza estimado pelo Bootstrap (Org: 51,97 e Conv: 43,19) indica que a riqueza de espécies observada se aproxima da esperada em 92,36% e 90,29%, respectivamente. Em ambas as curvas há uma tendência de estabilização no incremento de novas espécies a serem amostradas (Figura 2).

A riqueza de espécies de formigas foi alta quando comparada à encontrada em outros trabalhos que avaliaram cultivos de citros, ou outros agrossistemas, em diferentes regiões do mundo (Cerda´ et al., 2009; Rahim e Ohkawara, 2019). No noroeste do Paraná, em um cultivo e região semelhantes aos deste trabalho, Golias et al. (2018) registraram riqueza de espécies 49% menor que a aqui registrada.

 

Figura 2. Curva de acumulação de espécies e estimador Bootstrap com intervalo de confiança de 95% (barras, calculado do erro padrão) para as formigas coletadas nos cultivos orgânico (org.) e convencional (conv.) da APA do Ribeirão Araras, em Paranavaí/PR.

 

A diferença média da riqueza entre os diferentes cultivos foi significativa (t = 5,53, p = 0,00), bem como, quando comparada mês a mês (t = 5,92, p = 0,00). Os valores dos índices de diversidade foram, para o cultivo Org e Conv, respectivamente: Margalef = 4,72 e 4,12; H’ = 2,59 e 2,2; 1-D = 0,89 e 0,84 e E1/D = 0,19 e 0,16, representando rica mirmecofauna, mas uma pequena diferença entre os índices dos dois ambientes.

A maioria das espécies coletadas foi considerada acidental, respectivamente, em Org e Conv: 40 (83,33 %) e 31 (79,48%), seguidas das acessórias (quatro e cinco) e constantes (quatro e três). Apareceram como constantes, as espécies Brachymyrmex cf. patagonicus, Pheidole oxyops e Pheidole radoszkowskii em ambos os ambientes, e Linepithema micans apenas no cultivo Org (Tabela 1).

A diferença da abundância de formigas entre os cultivos Org e Conv foi significativa quando comparada mês a mês (U = 24, p = 0,003), bem como quando comparada espécie por espécie (z = 2,80, p = 0,00), porém, na média não houve diferença significativa. A dissimilaridade de abundância das espécies foi de 49%, sendo o padrão de distribuição de abundância parecido em ambos os ambientes, como também visualmente semelhante ao lognormal (Figura 3).

 

Figura 3. Gráfico de ajuste de ranque/abundância de formigas coletadas nos cultivos orgânico e convencional da APA do Ribeirão Araras, em Paranavaí/PR.

 

Semelhantemente à frequência, Pheidole oxyops e Pheidole radoszkowskii destacaram-se quanto a abundância. Pheidole oxyops foi a espécie mais abundante (22,1%) no Org e Pheidole radoszkowskii a mais abundante no Conv (28,34%). As espécies P. radoszkowskii e P. oxyops perfazem 48,64% da abundância total no Conv, corroborando com a menor uniformidade obtida pelo índice recíproco de Simpson (E1/D = 0,16) neste cultivo. Apenas a espécie P. radoszkowskii apresentou abundâncias semelhantes em ambos os cultivos.

O gênero Pheidole também foi registrado como dominante em outros tipos de pomares e ambientes degradados (Fowler, 1993; Peixoto et al., 2010). Este gênero é considerado generalista, hiperdiverso, amplamente distribuído e conhecido por seu sistema de recrutamento em massa, o qual o permite dominar os recursos alimentares de forma eficiente e excluir concorrentes formicídeos (Fowler, 1993). Especialmente P. oxyops e P. radoszkowskii são espécies numéricas e comportamentalmente dominantes na América do Sul e em ambientes tropicais antropizados (Perfecto, 1994; Gomes et al., 2021).

As hipóteses propostas de que os maiores valores de riqueza, diversidade e abundância e de que os menores valores de dominância seriam obtidos no cultivo orgânico comprovaram-se. Outros trabalhos comparativos entre cultivos Org e Conv também confirmam os resultados obtidos (Masoni et al., 2017; Santos et al., 2017).

Considerou-se que os formicídeos e suas presas, expostos a agrotóxicos, fossem eliminados, enfraquecendo a colônia por perda de indivíduos e por diminuição de alimento disponível, como preconizado por Fowler et al. (1991) e Pereira et al. (2010). Os pesticidas poderiam atuar, também, como uma forma de perturbação, conduzindo a comunidade a estágios anteriores de sucessão ecológica, quando pode ser observada maior dominância de algumas espécies e menor diversidade total (Magurran, 2013). Porém, esperava-se que as diferenças dos atributos ecológicos mensurados (riqueza, diversidade e abundância) entre os diferentes cultivos fossem maiores do que os obtidos.

É possível que os efeitos do uso de pesticidas no Conv tenham sido parcialmente ocultados, pela interferência da sua estrutura vegetal mais complexa, com maior número de espécies herbáceas, maior abundância do estrato herbáceo e maior densidade das copas dos citros. O favorecimento da manutenção da riqueza de espécies e da abundância das assembléias de formigas pela estruturação vegetacional também foi constatada por Roth et al. (1994), Altieri et al. (2003) e Cerda´ et al. (2009).

Estrada et al. (2019) destacam que, geralmente, os cultivos orgânicos possuem maior diversidade vegetal, maior quantidade de serrapilheira, solo mais bem preservado e maior constância de temperatura e umidade que proporcionariam um maior número de nichos alimentares e de nidificação, menor estresse e melhores condições de existência, capazes de manter uma maior diversidade de espécies de formigas. Porém, essas características ambientais não foram observadas no Org.

Além disso, um pequeno remanescente florestal (190 x 110 m) a cerca de 10 a 20 m de distância dos últimos quadrantes amostrais pode ter contribuído para o incremento de espécies de formigas do Conv, uma vez que as principais espécies não generalistas (Anochetus altisquamis, Apterostigma gr. pilosum, Cyatta abscondita, Mycetophylax olitor e Octostruma balzani) desse cultivo, foram amostradas nestes últimos quadrantes.

Assim, a abundância, a riqueza e a diversidade de espécies não evidenciaram marcantemente a diferença entre os pomares. Por outro lado, podemos observar no Org., a ocorrência das espécies dominantes P. oxyops e P. radoszkowskii com três vezes mais espécies exclusivas que no Conv. e com o dobro de espécies especialistas predadoras. Ainda, algumas dessas espécies especialistas são bioindicadoras de ambientes mais bem preservados (Strumigenys, Hypoponera e Odontomachus meinerti). Portanto, sugere-se que a composição de espécies seja o fator mais importante para avaliar a diferença entre os pomares, nos ambientes considerados.

Provavelmente, os pesticidas sejam o diferencial entre os cultivos, pois, formigas poneroides e outras caçadoras especialistas estão relacionadas à abundância de outros invertebrados e, geralmente, ocorrem em ambientes menos impactados (Feitosa e Ribeiro, 2005; Sanabria-Blandón e Ulloa, 2011). Uma vez que a maior parte da população de formigas está abrigada em seus ninhos sob o solo, a intensidade do efeito dos pesticidas sobre elas estaria sendo vista indiretamente, pela falta de alimentos às caçadoras. Porém, isso seria menos evidente às dominantes ou outras espécies generalistas que possuem outras fontes alimentares.

CONCLUSÕES

Os resultados observados no cultivo orgânico, em especial a distinta composição de espécies, sugerem que esses cultivos apresentam uma fisiologia ecossistêmica diferenciada, com maior capacidade de regular e manter serviços ecológicos como o controle de pragas. Nessa perspectiva, cultivos orgânicos são mais recomendamos que os convencionais.

AGRADECIMENTO

Ao Sr. Antônio Plácido Vendramin pela cessão do local de pesquisa. À Fundação Araucária pela bolsa de iniciação científica. À bibliotecária Sra. Maria S. R. Arita da biblioteca setorial do Nupélia (UEM), pela recuperação da literatura utilizada no desenvolvimento do artigo. Aos Profs. Drs. José Lopes e Halison Golias pela leitura prévia do manuscrito. Ao Laboratório de Biologia da Unespar campus Paranavaí pela estrutura e equipamentos. RMF agradece ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela bolsa concedida (processo 301495/2019-0).

Copyright (©) 2024 Fábio de Azevedo, Daiane dos Santos de Freitas, Wingly Santos Beltrame, Rodrigo dos Santos Machado Feitosa

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Revista Brasileira de Agroecologia
ISSN 1980-9735

Publicação da Associação Brasileira de Agroecologia - ABA-Agroecologia em cooperação com o Programa de Pós-Graduação em Meio Ambiente e Desenvolvimento Rural - PPG-Mader, da Universidade de Brasília – UnB

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